Listyo Sigit Prabowo juga lulusan S2 Universitas Indonesia. Setelah lulus, ia memulai karir dengan menjadi Polres Tangerang. Saat itu pangkatnya masih Letnan Dua (Letda)
Pada tahun 1998, saat berpangkat Kapten, Listyo Sigit Prabowo menjadi Kepala Pusat Komando Pengendalian Operasi (Kapuskodalops) di Polres Tangerang
Pada tahun 2001, Listyo Sigit Prabowo mejabat Kapolsek Metro Duren Sawit.
Kemudian pada tahun 2009, Listyo Sigit Prabowo juga pernah menjabat sebagai Kapolres Pati, yakni sejak Oktober 2009. Saat itu, Mabes Polri berencana merotasi Kapolres di Jawa.
Baca Juga: KTT CAS 2021, Jokowi Serukan 4 Langkah Luar Biasa Atasi Dampak Perubahan Iklim Global
Setahun kemudian, Komjen Listyo Sigit Prabowo menjadi kepala Kepolisian Resor kota Surakarta.
Di masa-masa bertugas di Solo tersebutlah, Komjen Listyo Sigit Prabowo mulai dekat dengan Presiden Jokowi, yang saat itu menjadi Wali Kota Solo.
Selanjutnya, pada tahun 2013, Komjen Listyo Sigit Prabowo berpindah tugas menjadi Direskrimum Polda Sultra.
Kemudian pada tahun 2014, ketika Jokowi menjadi Presiden Republik Indonesia, Komjen Listyo Sigit Prabowo diangkat menjadi ajudan presiden.
Sejak menjadi ajudan presiden, nama Listyo Sigit Prabowo semakin banyak dikenal publik.